Cell子刊！山东农大团队发现植物过度免疫的“刹车”机制

由细胞因子风暴（cytokine storm）引起的过度免疫对人类健康造成重大威胁。在全球每年死于机械损伤的500万人中，有超过30%的是由于过度免疫等免疫障碍造成的。与此形成鲜明对比的是，尽管植物更容易遭受机械损伤，却很少出现过度免疫现象。植物如何维持和调控防御（免疫）稳态而避免过度免疫一直是一个亟待解决的重大生物学问题！

北京时间2024年12月3日23:45，山东农业大学李传友教授团队在国际著名学术期刊Developmental Cell在线发表题为“Antagonistic systemin receptors integrate the attenuation with activation of systemic wound signaling in tomato”的研究论文，揭示了两个功能相互拮抗的系统素受体蛋白——SYR1（Systemin receptor 1）和SYR2——作为番茄受伤程度感受器，协同调控植物系统性防御的起始、放大和消减，从而保证植物系统性防御的适时激活和恰当终止，并为作物高产高抗育种提供了理论指导。

李传友教授

众所周知，现代生物育种面临两个难以逾越的瓶颈问题。一是由于适应性补偿现象（fitness cost）的广泛存在，植物生长和防御之间存在此消彼长的权衡效应（defense and growth trade-off），导致作物育种中高产和高抗性状难以兼顾。二是植物的再生能力千差万别并且因基因型不同而异，这极大地制约着生物育种的发展。毋庸置疑，破解这两个瓶颈问题依赖于植物免疫机制和器官再生机理等基础科学问题的重大发现。

与动物相比，固着生长、不能移动的植物更容易遭受由各种生物和非生物因子引起的机械损伤。然而，植物在长期进化过程中形成了令人叹为观止的、动物不可比拟的应对损伤的能力！这主要表现在两个方面：第一，面对无时不在、不可预期的机械损伤，植物不仅可以快速激活防御反应，而且能够精准调控和维持防御（免疫）稳态，从而避免动物中经常出现的过度免疫；第二，面对不同程度的机械损伤，植物能够轻松自如地进行组织修复和器官乃至整个生命体的再生。

番茄是研究植物受伤反应的经典模式植物。在这一模式系统中，Clarence Ryan教授发现了植物的系统性防御现象（即植物受伤后不只在受伤部位启动防御反应，而且在植物全身包括未受伤部位启动防御反应），并证实系统素（植物界发现的第一个小肽激素）和茉莉酸通过共同的信号通路调控植物的系统性防御反应，从而建立了植物系统性防御领域的基本工作模型。由于过表达系统素前体基因PROSYSTEMIN（PRS）的番茄材料组成型激活了系统性防御反应，系统素一度被认为是植物系统性防御中长距离移动的信号分子（即系统性受伤信号）。

李传友教授团队合影

李传友教授团队长期致力于植物受伤反应信号通路研究，以番茄为模式建立了用正向遗传学手段解析植物受伤反应的研究体系。一方面，进行大规模的遗传筛选获得了一系列系统素-茉莉酸通路的抑制子突变体spr (suppressor of prosystemin-mediated response)，通过对这些spr突变体研究证明了植物系统性防御中长距离移动的信号分子是茉莉酸而不是传统认为的系统素，并系统解析了植物系统性防御反应的调控网络，发现系统素以类似于模式动物中“细胞因子（cytokine）”的作用模式增强和放大下游茉莉酸介导的防御反应。（Nature Plants, 2019; PNAS, 2017、2002, Molecular Plant, 2024、2022、2011; Plant Cell, 2020、2019a、2019b、2017、2014、2012、2005、2003; PLoS Genetics, 2013）。另一方面，创造性地提出在植物受伤反应中防御功能与再生功能是密不可分的这一全新理念，并基于此理念首次鉴定到了诱发植物再生的原初受伤信号分子—再生因子REF1（REGENERATION FACTOR 1），破译了REF1调控组织修复和器官再生的信号转导网络，并绘制了利用REF1大幅度提高作物育种效率的线路图（Cell, 2024）。

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重磅！Cell！山东农大李传友教授团队破解世纪难题

最近，他们鉴定到系统素的两个受体SYR1（Systemin receptor 1）和SYR2，它们在番茄基因组中以串联重复的方式存在，暗示可能是基因复制的结果。研究发现，SYR1是系统素的高亲和性受体，正向调控系统素信号及系统性防御反应；而SYR2是系统素的低亲和性受体，负向调控系统素信号及系统性防御反应。当植物受伤后，会产生一定浓度的系统素，进而促进其高亲和性受体SYR1和共生体SERK3a的互作，从而启动和放大系统性防御；与此同时，茉莉酸途径的核心转录因子MYC2直接结合到系统素前体基因PRS和SYR2的启动子区激活它们的表达，从而产生更多的系统素和低亲和性受体SYR2；高浓度的系统素会促进SYR2竞争SYR1与SERK3a的相互作用，进而消减系统性防御。因此，系统素的两个亲和性不同受体作为受伤程度的感受器协同调控了植物系统性防御的起始、放大和消减，从而保证了系统性防御的适时激活和恰当终止，巧妙地避免了细胞因子风暴和过度免疫。

值得注意的是，敲除SYR2会显著抑制植株的生长，突变体表现出更低的生物量和器官大小；而敲除SYR1会显著促进植株的生长，突变体表现出更高的生物量和器官大小。因此该研究不仅诠释了植物维持和控制免疫稳态的分子机理，而且为作物育种中打破高产与高抗性状的负相关提供了基因靶标。

面对机械损伤，“免疫稳态”与“器官再生”是关乎植物生死存亡的两个重要方面。作为细胞因子，系统素和再生因子分别调控了这两方面。其中系统素精准调控系统性防御反应的起始、放大和消减，从而维持免疫稳态，保证防御反应的“适可而止”；而再生因子作为局部损伤信号分子触发和调控组织修复和器官再生，使植物“绝处逢生”。这些研究为破解“适应性补偿现象”和“遗传转化基因型和物种依赖严重”这两大作物育种瓶颈难题提供了理论指导和技术手段，并为人类生命健康和医学领域的同类研究提供启示和借鉴。

李传友团队已毕业的博士生周科、吴芳明副研究员、邓磊教授和清华大学肖裕博士为该论文共同第一作者。李传友教授、邓磊教授和李常保研究员为共同通讯作者。密歇根州立大学Gregg A. Howe院士、西湖大学柴继杰教授、西湖实验室韩志富研究员、中国科学院遗传与发育生物学研究所褚金芳研究员、辛培勇博士和闫吉军博士参与了该研究工作。该研究得到了国家重点研发计划、国家自然科学基金和泰山番茄创新研究院的资助。

据了解，Developmental Cell为Cell旗下子刊，聚焦于细胞生物学与发育生物学研究进展，该刊已被国际权威数据库SCIE、SCI收录，为该领域国际顶级期刊。

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来源：党委宣传部(新闻中心)  生科学院

通讯员：邓磊

记者：赵伟烨

编辑：杜一民

审校：胡学俭 李涛 张钦龙 赵然

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